Impacto de la varroasis en la apicultura (página 2)

Se conoce que ciertas colonias pueden lograr tener cierto nivel de tolerancia a varroa. Esto es el caso, por ejemplo, de ciertas colonias africanizadas (Guzmán et al., 1999; Leconte et al., 1999). También puede ocurrir que algunas colonias europeas no sufran de varroa. Significa esto que estas colonias no necesitan ningún tratamiento contra varroa. Pero ¿cómo determinar si una colonia necesita tratamiento?. Vandame (2004) propone algunas pruebas sencillas de diagnóstico, que permitan decidir si una colonia necesita o no un tratamiento. Se trata de tomar en la colonia uno u otro de los siguientes elementos, y analizarlos en detalle.

– Colocar una cartulina o lamina de aluminio grasosa por la piquera de la colonia durante 24 horas, sacarla, contar el número de varroa pegadas a la lamina. Si cayeron menos de 10 varroa en 24 horas, la colonia no necesita tratamiento con urgencia. Si cayeron más de 10 varroa en 24 horas, la colonia requiere un tratamiento. Este método es el más fácil de todos, por lo cual es el más recomendable.

• Tomar una muestra de aproximadamente 100 abejas en un frascos de alcohol o en agua jabonosa, sacudir bien, vaciar en un recipiente, contar el número de abejas y de varroa. Si la tasa de infestación es inferior a 5% (5 varroa por 100 abejas), la colonia no necesita tratamiento con urgencia. Si la tasa es superior a 5%, la colonia requiere un tratamiento.

• Tomar un panal de cría, del cual se abren 100 celdas de cría, para sacar con cuidado las larvas. Contar el número de larvas infestada con una varroa. Si la tasa de infestación es inferior a 10% (10 varroas por 100 larvas), la colonia no necesita tratamiento con urgencia. Si la tasa es superior a 10%, la colonia requiere un tratamiento.

En la práctica, la evaluación y la decisión de aplicar un tratamiento deben hacerse a la escala de un apiario, no de una colonia porque : 1) debido al fenómeno de "deriva" de las abejas (las obreras se equivocan de colonia), en cada momento hay intercambios de varroa entre colonias, lo que provoca que o bien todo el apiario es muy poco infestado (y no necesita tratamiento), o bien todo el apiario tiene infestación mediana o alta (y necesita tratamiento) ; 2) sería un trabajo muy grande hacer la evaluación de todas las colonias de un apiario. Recomendamos entonces evaluar sólo 5 a 10 colonias de un apiario, para determinar cuantas de ellas necesitan un tratamiento. Si un tercio o más de estas colonias requieren de un tratamiento, entonces se debe aplicar a todo el apiario. Si menos de un tercio requieren de un tratamiento, se puede dejar el apiario sin tratamiento por varios meses (Loglio y Plebani, 1992; Kraus, 1995; Demedio et al., 1998).

• Tratamiento de varroa y medidas de control:

Inicialmente los agentes químicos se suministraron en las colmenas mediante fumigación, evaporación y en forma de spray. Poco tiempo después de comenzadas las experiencias se observó que el amitraz y el bromopropilato presentaban un fuerte efecto acaricida y ambos productos se registraron bajo distintas marcas comerciales. A ellos le siguieron más tarde otros principios activos (Faucon et al., 1987; Brodsgaard et al., 1997).

Posteriormente surgieron tratamientos sistémicos, basados en el intercambio de alimento de abeja a abeja dentro de la estructura social de la colmena (trofalaxia). El principio activo cumafós dio muy buenos resultados y se registró comercialmente como un producto sistémico. Sin embargo, este tipo de tratamiento no actúa sobre los ácaros que se encuentran en el interior de las celdas, por lo que es conveniente realizar el tratamiento en ausencia de cría o cuando la misma se halla muy reducida (Gómez y Llambric, 2001; Vandame, 2004). En general, en los tratamientos sistémicos es común repetir la aplicación una o dos veces a intervalos de unos días para actuar sobre los ácaros que salen desde las celdas. El problema de esta parasitosis puede agravarse en regiones climáticas donde no se corta la postura de la reina y la cría de abejas está presente todo el año (Gardi et al., 2001).

En la década del '80 surgieron otros métodos de control de liberación lenta que permiten que el principio activo actúe durante un mayor período de tiempo dentro de la colmena y alcance los ácaros que van emergiendo de las celdas de cría. Dos piretroides (fluvalinato y flumetrin) mostraron un buen efecto acaricida cuando se aplicaron en tiras plásticas o "carriers" entre los cuadros de la cámara de cría. Este tipo de administración del principio activo mediante "carriers" de liberación lenta puede ser aplicado y es efectivo en colmenas que presentan áreas de cría a lo largo de todo el año (Vandame, 2004).

Un problema adicional que generan los tratamientos químicos es la aparición de residuos de pesticidas en la miel, aunque en niveles muy bajos, estos pueden aparecer aún cuando los productos son utilizados siguiendo las recomendaciones indicadas. La cera también presenta residuos de pesticidas y aún más que la miel, dado que la mayoría de los acaricidas utilizados son solubles en las grasas (Bogdanov y Kilchenmann, 1997; Fernández Muñío et al., 1994).

Por otro lado, los ácaros pueden generar resistencia hacia los acaricidas y minimizar su efecto. Esto implica dosis cada vez más altas que traen aparejado una mayor concentración de residuos en los productos de la colmena (Flores et al., 2000; Higes et al., 1998; Lodensani et al, 1995).

Según Vandame (2004) las colonias infestadas con varroa son tratadas actualmente con productos químicos de síntesis, principalmente piretroides. Podemos mencionar en particular Apistan® (fluvalinato), Bayvarol® (flumetrina), Apivar® y Colmesan® (amitraz) o CheckMite® (coumafos). Aunque estos tienen una buena eficacia y permiten un buen control de la parasitosis, su uso tiene serios inconvenientes, en particular :

• 1. Presentan un costo muy elevado para los apicultores (aproximadamente US $5 por colonia, a la fecha), lo que los hace inaccesibles a la mayoría de ellos.

• 2. Dejan residuos químicos en la miel y en la cera, que provocan una baja de calidad, y en particular una devaluación del precio al momento de exportar. Este aspecto es muy importante en nuestro país, donde la producción se orienta principalmente a la exportación.

• 3. Los compuestos acaricidas pueden llegar a ser tóxicos para las abejas y se desconoce su efecto a largo plazo para el hombre.

• 4. En pocos años, varroa puede desarrollar resistencia a los productos químicos utilizados para su control : se detectó resistencia al Apistan en Italia y Francia en 1994, después de solo 6 años de uso, por lo cual ya no se está comercializando. De igual forma, se han señalado principios de resistencia a la flumetrina y al amitraz.

Sin embargo, grupos de apicultores italianos, franceses o suizos han puesto a punto métodos de control a base de moléculas naturales, en particular el ácido fórmico, el ácido oxálico o el timol, cuyas calidades son de no contaminar la miel y tener un costo muy bajo. Este conjunto de métodos lleva el nombre genérico de control alternativo (Campero, 1990; Barbatini et al., 1996; Mutinelli y Cremasco, 1996).

Numerosas experiencias realizadas en distintos países del mundo han demostrado que tanto el ácido fórmico como el ácido láctico son efectivos en el control de varroa.

La utilización de éstos ácidos presentan una ventaja adicional, ya que se encuentran presentes como un componente natural de la miel y con su uso no se incorpora ningún elemento extraño a la misma (Naneti et al., 1995; Brodsgaard et al., 1997).

Actualmente las técnicas de aplicación del ácido fórmico son múltiples, existiendo diferentes tipos de dosificadores que actúa por evaporación. La dosis totales y los tiempos de aplicación son variables, las concentraciones generalmente van de 60 a 85 %. Este ácido tiene la ventaja de que actúa también sobre los ácaros que se encuentran en el interior de las celdas de cría. Este tipo de tratamiento requiere de mucho cuidado por parte del apicultor ya que el ácido fórmico puede resultar peligroso. Se debe evitar la luz directa del sol sobre las superficies impregnadas con el ácido, dado que este es muy volátil. La preparación debe realizarse en una habitación muy bien ventilada. Se debe evitar el contacto con la piel y particularmente con los ojos. En caso de que ello ocurra consultar lo más pronto que se pueda a un médico (Vandame, 2004).

En ensayos efectuados recientemente utilizando el ácido fórmico como control alternativo se pudo comprobar, la enorme variedad de repuesta al tratamiento entre diferentes colmenas y apiarios, independiente del nivel de evaporación alcanzado en cada caso por el ácido. El ácido láctico es efectivo sólo sobre los ácaros que se encuentran sobre las abejas y no alcanza el interior de las celdas de cría. Debido a ello, mayor eficacia tendrá el tratamiento cuando menor cantidad de cría presenten las colmenas. Este ácido se prepara en una solución con agua al 15%. Se deben aplicar aproximadamente 4 ml por cada lado del cuadro (8 ml por cuadro). La aplicación se efectúa en forma de spray con un rociador común. El tratamiento debe repetirse 4 ó 5 veces a intervalos de 4 días (Kraus y Berg, 1994;; Kraus, 1995; Imdorf et al., 1997; Higes, et al., 1998b; Rice y Winston, 2004).

Técnicas de manejo:

Básicamente contribuyen a limitar el crecimiento de la población del ácaro dentro de la colmena.

Métodos de control biotécnicos:

Se conocen como métodos biotécnicos aquellos relacionados con el control de la parasitosis sin la utilización de agentes químicos. Existen diversos métodos de control biotécnico, tales como, tratamientos térmicos, formación de núcleos mediante un sistema rotatorio, introducción de cuadros zanganeros y extracción de los mismos cuando han sido operculados y otros. Este último es un buen método para reducir el número de ácaros en las colmenas. Sin embargo, por si solo no es suficiente para un control eficaz de la parasitosis y es conveniente complementarlo con otro tipo de control ( Karpov y Zabelin, 1978; Komisar, 1985; Engels, 1994; Llorente et al., 1996; Vandame, 2004).

Panal trampa:

Este método panales o cuadros "trampa", ha generado buenos resultados en algunos países; consiste en excluir la reina sobre un cuadro durante 8-9 días en tres etapas sucesivas.

Poseen posiblemente aplicación en apicultura biológica utilizados conjuntamente a otros métodos que involucren sustancias naturales, siendo impracticables en explotaciones a gran escala (Rogers et al., 1983; Piccirilo y De Jong, 2001; Shaw, 2000; Rinderer et al., 2003).

El manejo de paquetes como técnica para el control de Varroa, muestra una expectativa cierta. Partiendo de niveles de infestación 0, determinar la reinfestación, y el tiempo en el cual la carga de parásitos se hace patológica representa uno de los puntos a investigar. Cambios habituales de reina contribuyen a mantener una colonia con cierto vigor, lo que la hace más tolerante a las infestaciones. Previniendo la enjambrazón de colmenas débiles que constituyen fuentes de reinfestación al ser pilladas por otras (Azcurra et al., 1978; Vandame, 2004).

• Selección genética para enfrentar la varroasis:

El comportamiento de limpieza o comportamiento higiénico es definido como la capacidad de las abejas de detectar y eliminar del nido de puesta la cría enferma antes que la patogénesis devenga infecciosa. Es un comportamiento bien específico, diferente del comportamiento despiojador (Spivak y Downey, 1998; Rosenkranz, 1999; Boecking y Spivak, 1999).

De interés: puede intervenir como mecanismo de defensa contra Varroa jacobsoni ; este es un mecanismo de resistencia contra la loque americana y las micosis; aparentemente no hay contrapartida negativa, es decir, que seleccionar para abejas limpiadoras no parece tener efectos indeseables sobre otros caracteres (Arechavaleta, 1998; Spivak, 1999).

Para Leconte, et al. (1999) la aparición en Francia de colonias de abejas que sobreviven a las varroas en ausencia de tratamientos ha sido suficientemente validada luego de nuestras investigaciones. Este fenómenos aparece de un modo más evidente en las colonias de abejas abandonadas, o en las colonias salvajes, pero también ha sido observado por apicultores que controlan las poblaciones de varroa en sus colonias.

La utilización de colonias tolerantes a las varroas , libres de tratamientos acaricidas, constituye una vía privilegiada y particularmente interesante para la obtención de miel de calidad, en un contexto de lucha integral contra el parásito. Numerosas hipótesis, no exclusivas, pueden explicar esta tolerancia; las abejas pueden desarrollar mecanismos de resistencia al parásito, y/o las varroas se vuelven menos patógenas para las abejas. Estas dos hipótesis pueden inscribirse en un contexto de co- evolución entre el huésped y el parásito. Pero también las circunstancias en la colonia y el exterior de esta pueden explicar la limitación de las poblaciones de varroa (Boecking y Spivak, 1999; Buchler, 2000) .

Los mecanismos de resistencia de las abejas frente a varroas han sido puestos en evidencia a través de estudios comparativos entre diferentes razas o especies de

abejas. Los principales factores de tolerancia identificados son : la capacidad de las abejas de detectar y destruir el parásito situado sobre sus congéneres o en la puesta operculada, la duración de la operculación de las celdillas, la enjambrazón y la inhibición de la reproducción de varroas en las celdillas (Guzmán et al., 1999; Gramacho y Gonçálvez, 2005).

La hipótesis que las varroas pueden volverse menos virulentas hacia las abejas está fundado por una parte sobre el reciente descubrimiento de tres razas de varroas en diferentes partes del mundo, por lo tanto de una variabilidad genética, y por otra parte sobre la identificación de colonias tolerantes y conteniendo a pesar de todo fuertes poblaciones de varroas (Lodensani et al., 1995).

Los trabajos han igualmente demostrado que la varroa puede estar asociada a ciertos virus de la abeja. La presencia varroa en las colonias de abejas podría ser el detonante de la manifestación del virus ya presente en estado endémico entre las abejas, o bien participar en la inyección de estos virus mientras toman alimento. En fin, la noción de co-evolución puede adelantarse una vez que se comparen situaciones huésped – parásito diferentes, principalmente cuando las poblaciones de varroas son poco patógenas para Apis cerana, pero muy patógenas para Apis mellifera, cuando al contrario que otras poblaciones de varroas son muy patógenas para Apis cerana, y poco para Apis mellifera (Liebig, 1997).

El entorno exterior de la colonia juega también un papel en la dinámica de las poblaciones de este ácaro. Se ha establecido claramente que el clima ejercen influencias sobre el desarrollo de las poblaciones de varroas; los inviernos crudos limitan la reproducción de los parásitos por falta de puesta. Los cultivos tratados con pesticidas sobre los que las abejas pueden ir a pecorear son también una hipótesis para explicar la tolerancia de las abejas: estos pesticidas, en particular el amitraz o las piretrinas, podrían limitar las poblaciones de varroas. El entorno exterior de la colonia interviene de este modo sobre las poblaciones de varroas (Marcangeli, 1998; Rosenkranz, 1999) .

La temperatura y la higrometría son importantes para el desarrollo de las formas inmaduras y la reproducción de los adultos. Por el contrario, parece que la mayor parte de las colonias testadas como tolerantes a las varroas , están abandonadas y que numerosos enjambres salvajes hayan sido identificados. La práctica apícola puede también estar implicada, en particular el hecho de cambiar regularmente las ceras viejas. Resultaría interesante probar el efecto de la edad de la cera sobre la dinámica de la población de varroas . En efecto, el tamaño de las celdillas, reducido en las viejas ceras sobre las que se acumulan los restos de las mudas de numerosas generaciones de larvas, podría limitar el espacio necesario para la organización social y para la reproducción del parásito (Vandame, 2004).

Además, parece que las varroas se reproducen menos en las celdillas en las que estos parásitos ya se han reproducido.. Podría haber una marca en la celda de una sustancia inhibidora de la reproducción de los parásitos (Martín y Kemp, 1997).

Uno de los factores que explican parcialmente la aparición de colonias tolerantes podría estar en relación con un debilitamiento del poder patógeno del parásito (Marcangeli et al., 1991).

Este poder patógeno reposa sobre la acción expoliadora de las proteínas de la hemolinfa, sobre la vección y la activación de otros agentes patógenos para la abeja. La acción negativa del parásito sobre las defensas inmunitarias de la abeja o bien la introducción de toxinas en el cuerpo de la abeja, no ha sido confirmado hasta el día de hoy. La vección o la activación de virus poco patógenos para la abeja ha sido particularmente demostrado para el Virus de la Parálisis de la Abeja (ABPV). El aumento de la prevalencia para otras virosis ha sido también reconocido (Allen, 1988).

Referencias bibliográficas

• 1. Accorti, M. ; R. Barbattini ; S. Marchetti (1986). La diagnosi de il controllo di Varroa jacobsoni Oud in campo: Proposta di unificazione delle metodologie nelle prove sperimentali. Apicoltura, 2: 165-185.

• 2. Accorti, M. (1994). Le api e il monitoraggio ambientale. Valutazioni a lungo termine sulle gabbie per la raccolta delle api morte. Apicoltura 9: 19-29.

• 3. Aguirre, J.L; J. Demedio, L.C. Espaine (1999). Pesquizaje de Varroa jacobsoni Oud. Y Acarapis woodi Ren. En apiarios de Baja California Sur. Revista de Producción Animal. Universidad de Camaguey, Cuba. 11:81-83.

• 4. Aguirre, J.L. (2005). La varroasis en colmenas de Baja California Sur. El agente etiológico y opciones para su control. Tesis en opción al grado científico Doctor en Ciencias Veterinarias. Universidad Agraria de la Habana, Cuba.

• 5. Allsopp, M. (2001). Varroa in Africa – A serious threat. Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct-1 Nov, 2001. Durban, South Africa.

• 6. Alpatov, V.V. (1977). Varroa jacobsoni in others countries. Izdatelstva Nauka. Moscow. PP. 9-12.

• 7. Anderson, R., D. Gordon (1982). Processes influencing the distribution of parasite numbers within host populations with special emphasis on parasite-induced host mortalities. Parasitology, 85: 373-398.

• 8. Anderson, D.L. (1994). Non-reproduction of Varroa jacobsoni in Apis mellífera colonies in Papua New Guinea and Indonesia. Apidologie 25: 412-421.

• 9. Anderson, D.L.; S. Fuchs (1997). Two genetically distinct populations of Varroa jacobsoni with contrasting reproductive abilities on Apis mellífera. J. Apic.. Res. 37: 69-78.

• 10. Anderson, D.L.; J.W. Trueman (2000). Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) is more than one species. Exp. Appl. Acarol 24: 165-189.

• 11. Arechavaleta, M.E. (1998). Variación genética en la resistencia de las abejas (Apis mellífera L.) al parásito Varroa jacobsoni Oud. E impacto relativo de los mecanismos que les confieren esta resistencia. Tesis en opción al grado de maestro en Producción Animal: Genética. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México.

• 12. Aumeier, P. (2001). Bioassay for grooming effectiveness towards Varroa destructor mites in Africanized and Carniolan honey bees. Apidologie 32: 81-90.

• 13. Azcurra, H. ; H. Monti ; J. Montiel (1978). Detección y Control de la varroosis en la Provincia de Formosa, Argentina. Gaceta del Colmenar Jul/78 372:376.

• 14. Bailey. L. (1984). Patología de las abejas. Ed. Acribia, Zaragoza, España. 15.Barbatini, R. ; M. Greatti ; M. Dágaro (1996). Utilización del ácido fórmico en la lucha contra Varroa jacobsoni. Verificación de la eficacia y del residuo en miel. L´Ape Nostra Amica 4: 4-9.

• 16. Barbero, R. ; F. Panella, L. Bonizzoni (1997). Api Life Var y el plan de lucha contra la varroosis en Italia. Vida Apícola No 84: 54-59.

• 17. Beetsma, J. (1989). Biología y control de varroa. Vida Apícola. No 38: 21 – 25. 18.Beetsma, J. (1994). The Varroa mite, a devastating parasite of western honeybees and an economic threat beekeeping. Outlook on Agriculture 23(3): 169-175.

• 19. Boecking, O ; M. Spivak (1999). Behaviour defenses of honey bees againt Varroa jacobsoni Oud. Apidologie 30: 141-158.

• 20. Bogdanov, S.; V. Kilchenmann (1997). Residuos de acaricidas en la cera y la miel. Apiacta XXXII 3: 72-80.

• 21. Boletin De La Colmena, (1997). Workshop sobre control de varroosis en la República Argentina – Mar del Plata, 14 – 17 de noviembre de 1996. Boletín de la colmena. Sociedad Argentina de Apicultores. 24: 22-23.

• 22. Bowen – Walker, P.L.; S.J. Martin; A. Gunn (1997). Preferential distribution of the parasitic mite Varroa jacobsoni Oud. On overwintering honeybee (Apis mellífera L.) workers and changes in the level of parasitism. Parasitology 114 (2): 151-157.

• 23. Brodsgaard, J., H. Hansen; W. Hansen (1997). Efectos del ácido láctico utilizado como único método de lucha contra el ácaro varroa durante cuatro años sucesivos en colonias de abejas melíferas sin pollo. Apiacta, 32: 81-88.

• 24. Buchler, R. (1994). Varroa tolerance in honey bees occurrence, characters and breeding. Bee World 75: 54-70.

• 25. Buchler, R. (2000). Design and success of of a german breeding program for varroa tolerance. American Bee Journal 140: 662-665.

• 26. Cajero, A.S. (2000). Epizootiología de la varroasis en México. Memorias del I Congreso Internacional de Epidemiología. México. pp. 29-35.

• 27. Calatayud, F.; M. Verdú (1993). Hive debris counts in honeybee colonies: a method to estimate the size of small populations and rate of growth of the mite Varroa jacobsoni Oud. (Mesostigmata: Varroidae). Exp. Appl. Acarol., 17: 889-894.

• 28. Calatayu, F.; M. Verdú (1995). Un método para evaluar el tamaño de las poblaciones y la rapidez de crecimiento de varroa. En Vida Apícola. No 69: 48-54.

• 29. Calatayu, F.; M. Verdú (1995).Number of adult female mites Varroa jacobsoni Oud. on hive debris from honey bee colonies artificially infested to monitor mite population increase (Mesostigmata: Varroidae). Exp. Appl. Acarol., 19: 181-188.

• 30. Calis , J.N.; W.J. Boot; J. Beetsma (1999a). Model evaluation of methods for Varroa jacobsoni mite control based on trapping in honey bee brood. Apidologie 30:197-207.

• 31. Calis , J.N.; W.J. Boot; J. Beetsma (1999a).Effective biotecnical control of varroa. Applying knowledge on brood cell invasion to trap honey bee parasites in drone brood. J. Apic. Res. 38:49-61.

• 32. Camazine, S. (1986). Differential reproduction of the mite Varroa jacobsoni (Mesostigmata, Varroidae), on Africanized and European honey bees (Hymenoptera, Apidae). Annals of the Entomological Society of America 79(5): 801-803.

• 33. Campero, M. (1990). Telaino trappola e ácido latico cosi combato contro la varroa. Apitalia, 29: 521-522.

• 34. Chlebo, R. (2004). Taxonomické zaradenie druha Varroa jacobsoni a celade Varroidae. Choroby Bisel. 16. jún 2004. Online: http://vcely.sk/choroby/vdzaradenie.php.

• 35. Crofton, H. (1971). A quantitative approach to parasitism. Parasitology, 62: 179- 193.

• 36. De Guzmán, L.I.; M. Delfinado-Baker (1997) A new specie of Varroa (Acari: Varroidae) associated with Apis koschevnikovi (Hymenoptera: Apidae) in Borneo. Int. J. Acarol. 22:23-27.

• 37. De Jong, D., P. De Jong, L. Gonçalves (1982a). Weight loss and other damage to developing worker honeybees from infestation with Varroa jacobsoni. J. Apic. Res., 21: 165-167.

• 38. De Jong, D.; D. De Andrea; L. Gonçalves (1982b). A comparative analysis of shaking solution for the detection of Varroa jacobsoni on adult honey bees. Apidologie, 13 (3): 297 – 303.

• 39. De Jong, D., P. De Jong (1983). Longevity of Africanized bees (Hymenoptera : Apidae) infested by Varroa jacobsoni (Parasitiformes: Varroidae). Journal of Economical Entomology 76: 766-768.

• 40. De Jong, D., L. Gonçalves ; R. Morse (1984). Dependence on climate of the virulence of Varroa jacobsoni. Bee World, 65, 117-121.

• 41. Delfinado-Baker, M.; M. Houck (1989). Geographic variation in Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae). Application of multivariate morphometric techniques. Apidologie 20: 345-357.

• 42. Del Hoyo, M; L. Gonçalves; A. Palacio (2001). Influence of climate on Varroa destructor reproduction. Proc. 37th Int. Apic. Congr. 28 Oct.- 1 Nov. Durban, South Africa.

• 43. Del Soler, C; A. Gómez (1987). Ensayo comparativo de 8 tratamiento (3 materias activas) contra la varroosis de las abejas en época de cría. Vida Apícola No. 25:23- 25.

• 44. Demedio, J.; J. Sanabria; L. Espaine.(1998a). Reutilización de las tiras de Bayvarol (FLUMETRINA) en el tratamiento de la varroosis de las abejas. Trabajo de Investigación. Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de La Habana.

• 45. Demedio, J.; J. Sanabria; L. Espaine (1998b). Ensayo de la efectividad de tiras de Amitraz contra el ácaro Varroa jacobsoni Oudemans en colmenas de Apis mellífera L. Trabajo de Investigación. Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de La Habana.

• 46. Demedio, J. (1999). Presencia del ácaro Varroa jacobsoni Oudemans en apiarios de la República del Ecuador. Revista de Producción Animal. Universidad de Camaguey. 11: 75-78.

• 47. Demedio, J.; J. Sanabria; L. Espaine (1999). Optimización del uso de las tiras de Bayvarol (Flumetrina) para el tratamiento de la varroasis de las abejas. Trabajo presentado en el Primer Taller Nacional de Apicultura. Camaguey. 1999.

• 48. Demedio, J.; J. Sanabria; E. Roque (2004). Estimación de la población de Varroa destructor a partir de la mortalidad normal diaria y el conteo total de los parásitos. Memorias del primer Congreso Nacional de Apicultura y Primer Seminario Latinoamericano de Apicultores. La Habana, Cuba. Agosto de 2004. En soporte electrónico. ISBN: 9597 1246 10.

• 49. Domrachev, M. ; S. Federhen ; C. Hotton (2004). Taxonomy. ISSG Global Invasive species Database. Online: http://www.issg.org/database.

• 50. Eguarás, M. (1988). Varroa jacobsoni Oud. Origen, distribución, ciclo de vida. Daños producidos sobre Apis mellífera. Rev. Gestión Apícola. No. 7:22-24.

• 51. Eguaras, M., J. Marcangeli; N. Fernández (1994). Influence of the parasitic intensity on Varroa jacobsoni Oud. reproduction. J. Apic. Res., 33: 155-159.

• 52. Eguarás, M.; M. Del Hoyo; S. Ruffinengo (1999). Varroasis en la Argentina. Serie de Actualización PROAPI. No 6.

• 53. Engels, W. (1994). Varroa control by hyperthermia. In: Matheson, A. (ed.) New perspectives on varroa. Int. Bee Res. Ass. Cardiff, UK. Pp. 115-119.

• 54. Espinosa, Laura (2001). Manual del Curso de patología apícola. 8vo. Congreso Internacional de Actualización Apícola, México.

• 55. Faucon, J; C. Fleche; C. Flamini (1987). El tratamiento de la varroosis de la abeja. Evaluación de las distintas utilizaciones de la molécula de Amitráz. Vida Apícola No. 24: 21-28.

• 56. Faucon, J.P ; P. Drajnudel (1994). Varroase : le point sur l´infestation et les traitments. Santé de l´Abeille 144 : 259-264.

• 57. Fernández-Muñío, M.; M. Sancho; S. Muniategui (1994). Acaricide Residues in honey: Analytical Methods and Level found. Journal of food Protection. 58(4): 449- 454.

• 58. Flores, J. M.; J.A. Ruiz, J. M. Ruiz (2000). Tolerancia a Varroa. El comportamiento higiénico de las abejas. El Colmenar 57: 44-49.

• 59. Fluri, P.; A. Imdorf; J.D. Charriere (1999). Información sulla varroa: magrio-ottobre. Centro Svizzero di Ricerche Apicole. Online:www.apis.admin..ch/it/krankheiten/docs/konzept/aprilnov_i.pdf 12/08/2004.

• 60. Fries, I., A. Aarhus, H. Hansen (1986). Comparison of diagnostic methods for detection of low infestation levels of Varroa jacobsoni in honey bee (Apis mellifera) colonies. Exp. Appl. Acarol., 10: 279-287.

• 61. Fries, I. (1991). Treatment of sealed honey bee brood with formic acid for control of Varroa jacobsoni. American Bee Journal 131: 313-314.

• 62. Fries, I.; H. Hansen; A. Imdorf (2003). Swarming in honey bees (Apis mellífera) and Varroa destructor population development in Sweden. Apidologie 34:389-397.

• 63. Fritzsch, W.; R. Bremer (1984). Higiene y profilaxis en Apicultura, Ed. Acribia, Zaragoza, España. 1984.

• 64. Fuchs, S.; L.T. Long; D.L. Anderson (2000). A scientific note on the genetic distinctness of varroa mites on Apis mellífera and Apis cerana in North Viet Nam. Apidologie, 31, 459-460.

• 65. Gardi, T.; M. Bernardini ; F. Gonnelli (2001). Control of Varroa jacobsoni Oud. By removing the drone brood or confining queen in Apis mellífera Ligustica colonies. Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct-1 Nov, 2001. Durban, South Africa.

• 66. GEAM. (2004). Informe resumen a la reunión de directores de apicultura. 27 – 30 de febrero de 2004.

• 67. Gómez, A. ; B. Llambric (2001). Vaselina. Prueba de campo en colmenas Layens. Vida Apícola No 107: 27-31.

• 68. González, A. (2000). Manual de Patología Apícola. Laboratorio LARISA. Cuba. 69.González, A. (2005). Situación epizootiológica de la varroosis en Cuba. Comunicación personal.

• 70. Gramacho, K.P.; L.S. Gonçalvez (2005). Factores que intervienen en el comportamiento higiénico de las abejas. 12º Congreso Internacional de Actualización Apícola, Tepic, Nayarit, México, 2005.

• 71. Grobov, O. (1977). La Varroase des abeilles, in: La Varroase, Maladie de l"Abeille Mellifere. Apimondia, Bucharest, 52-79.

• 72. Guzmán, E.; R. Vandame, M.E. Arechavaleta (1999). Susceptibility of European and Africanized honey bees (Apis mellífera L.) to Varroa jacobsoni Oud. In México. Apidologie 30: 173-182.

• 73. Hansen H.; M. Guldborg (1988). Residues in honey and wax after treatment of bee colonies with formic acid. Tidsskr. Planteavl. 92: 7-10.

• 74. Hansen, C.W.; K. Lassen; F. Vejsnaes (2001). The Danish strategy for Varroa control. Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct-1 Nov, 2001. Durban, South Africa.

• 75. Harbo, J.R. (2000). Heating adult honey bees to remove Varroa jacobsoni. J. Apicult. Res. 39: 181-182.

• 76. Harris, J.W.; J.R. Harbo; J.D. Villa (2003). Variable population Growth of Varroa destructor (Mesostigmata : Varroidae) in Colonies of Honey Bees (Hymenoptera: Apidae) during a 10-year Period. Environ. Entomol. 32 (6): 1305-1312.

• 77. Higes, M.; M. Suárez; J. Llorente (1994). Ensayo sobre la eficacia del ácido láctico en el control de la varroosis en ausencia de cría. En: Actas del Primer Congreso de la Sociedad Española de Agricultura Ecológica. Toledo. 70-75.

• 78. Higes, M. (1996). Tratamientos alternativos en la lucha contra la varroa. En: Actas de la XV Feria Apícola Regional de Castilla-La Mancha, Pastrana. Edita: Diputación Provincial de Guadalajara. 43-52.

• 79. Higes, M.; M. Suárez, J. Llorente (1997). Método integral para el control de la varroosis de la abeja melífera (Apis mellífera L.): cría dirigida de zánganos y ácido láctico. Medicina Veterinaria, 7-8: 415-419.

• 80. Higes, M.; J. Llorente, J. Sanz (1998a). Varroa. Sensibilidad al fluvalinato. Vida Apícola, 89: 41-45.

• 81. Higes, M.; A. Sanz; J. Llorente (1998b). Influencia del método de aplicación en la eficacia acaricida del ácido oxálico frente a Varroa jacobsoni Oud. Medicina Veterinaria (en prensa).

• 82. Imdorf, A., J. Charriére; B. Bachofen (1997). Control de la efectividad de los métodos de lucha contra Varroa jacobsoni por el ácido oxálico. Apiacta, 32: 89-91.

• 83. Karpov, B.; B. Zabelin (1978). Heat treatment for the control of Varroa jacobsoni infestations in bees. Veterinariya 5: 121-122.

• 84. Koeniger, D.L. ; D.L. Anderson (2001). Mites from debris and sealed brood cells of Apis dorsata colonies in Sabah (Borneo) Malaysia, including a new haplotype of Varroa jacobsoni. Apidologie 32: 41-50.

• 85. Komissar, A.D. (1985). Heat treatment of varroa – infested honey bee colonies. Apiacta 20 (4): 113- 117.

• 86. Kraus, B.; S. Berg (1994). Effect of lactic acid treatment during winter in temperate climate upon Varroa jacobsoni Oud. and the bee colony. Experimental and Applied Acarology, 18: 459-468.

• 87. Kraus, W. (1995). The use of varroacides and their influence on the quality of bee products. American Bee Journal, 12: 817-821.

• 88. Leconte, Y. ; M. Colin ; J. Crornuet (1999). Programa comunitario para la apicultura : programa 2000. Caracterización de la tolerancia de abejas a Varroa jacobsoni. Info-reinas N°48.

• 89. Le Pablic, J.P. (1999). Anti – varroa. Bottom board. Advantages. 16 June, 1999. Online: www.ibiblio.org/pub/academic/agriculture/entomology/beekeeping/bee- l/log9906c.txt.

• 90. Liebig, G. (1997). Breeding aim. Varroa resistanse –more than a beekeeper´s wishful thinking. American Bee Journal 137: 657-659.

• 91. Liebig G. (1984). Varroa-Leitfaden. Landesverb. Wurtemberg. Imker. Stuttgart.

• 92. Lodensani, M.; M. Colombo; M. Spreafico (1995). Inefectividad del tratamiento con Apistán contra el ácaro Varroa jacobsoni O. en afectaciones severas en Lombardy (Italia). Apidologie 26: 67-72.

• 93. Loglio, G.; G. Plebani (1992). Valutazione dell"efficacia dell"Apistan. Apicultore Moderno 83: 95-98.

• 94. Llorente, J. (1990). "Principales enfermedades de las abejas". MAPA y Comunidad Castilla-La Mancha.

• 95. Llorente, J.; M. Higes; M. Suárez (1996). Investigaciones sobre procedimientos de lucha con productos naturales y métodos biotécnicos contra Varroa jacobsoni Oud. Servicio de Investigación y Experimentación Agraria. Área de Producción Animal. Edita: Consejería de Agricultura de la Junta de Comunidades de Castilla-La Mancha. 93 pp.

• 96. Marcangeli, J.; A. Monetti; N. Fernández (1991). Malformations produced by Varroa jacobsoni on Apis mellifera in the province de Buenos Aires, Argentina. Apidologie 23: 399-402.

• 97. Marcangeli, J. (1994). Reproducción diferencial del ácaro ectoparásito Varroa jacobsoni Oud. (Acari: Gamasida: Varroidae) en celdas de cría de obreras y zánganos de Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae). Tesis Doctoral,Univ. Nac. Mar del Plata, 129 p.

• 98. Marcangeli, J. (1998). Relación entre el comportamiento higiénico de la abeja Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) y el tamaño poblacional del ácaro Varroa jacobsoni (Oudemans) (Mesostigmata: Varroidae). Resumen aceptado por la Sociedad Entomológica Argentina para el IV Congreso Argentino de Entomología a realizarse entre el 8 y el 12 de marzo de 1998 en Mar del Plata, Argentina.

• 99. Marcangeli, J. (2000). Análisis comparativo de dos métodos utilizados para determinar el tamaño poblacional de Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) en colmenas de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) en el sudeste de la Provincia de Buenos Aires. Rev. Soc. Entomol. Arg. (en prensa).

• 100. Marcos, A. (1989). Tratamiento contra varroa con tablillas impregnadas. En Vida Apícola, No 36: 23-27.

• 101. Martin, S.J.; D. Kemp (1997). Average number of reproductive cicles perfomed by Varroa jacobsoni in honey bee (Apis mellífera) colonies. J. Apic. Res. 36: 113-123.

• 102. Medina, L.; E. Vicario (1998). Número de ácaros de Varroa jacobsoni Oud. En colonias de abejas Apis mellífera L. con desarrollo normal y crítico en Yucatán, México. VI Congreso Ibero-Lationamericano de Apicultura, Mérida, México. 1998.

• 103. Milani, N. (1995). The resistance of Varroa jacobsoni Oud. to pyretroids: a laboratory assay. Apidologie, 26: 415-429.

• 104. Milani, N. (1999). The resistance of Varroa jacobsoni Oud. to acaricides. Apidologie 30: 229-234.

• 105. Monetti, L.; J. Marcangeli; M. Eguaras (1991). Pérdida de peso en la abeja Apis mellifera, raza criolla, producida por el ectoparásito Varroa jacobsoni. Ecología Austral 1: 103-106.

• 106. Montiel, J. (1978). Varroosis en abejas. Dirección Nacional de Fiscalización y Comercialización Ganadera. Secretaría de Estado de Agricultura y Ganadería. Bs. As. Argentina.

• 107. Mutinelli, F.; S. Cremasco; A. Irsara (1993). L´impiego dell´acido formica nella lotta alla varroasi. Sel. Vet. 34(2): 97-102.

• 108. Mutinelli, F.; S. Cremasco; A. Irsara (1995). Acido orgánico y Api Life Var en el control de la varroosis en Italia. 34 Congreso Internacional de Apicultura de APIMONDIA, Lausana. Ed. Apimondia, Bucarest. p. 88.

• 109. Mutinelli, F.; S. Cremasco (1996). El control de la varroosis en Italia. Ensayos con diferentes métodos de aplicación del ácido fórmico. Vida Apícola No 76: 17-21.

• 110. Mutinelli, F.; S. Cremasco, A. Nanetti (1996). Ensayos con diferentes métodos de aplicación del ácido fórmico (2). Vida Apícola No 77: 38-44.

• 111. Nanetti, A.; S. Massi, S. Mutinelli (1994a). Metodi alternativi per il controllo della varroasi. Relazione presentata al Convengo "Apilombardia", Minoprio (CO), 6-9 ottobre 1994. Sel. Vet.

• 112. Nanetti, A.; S. Massi; S. Mutinelli (1994b). L´acido ossalico nel controllo della varroasi: note preliminari. Riv. Apicoltora (2): 5-6; Apitalia 22 (3): 29-32.

• 113. Nanetti, A.; S. Massi; F. Mutinelli (1995). Tratamiento de la varroosis con ácido fórmico: experiencia con diversos métodos de administración. Vida Apícola No 76:19-25.

• 114. Nanetti, A.; G. Stradi. (1997). Varroasi : trattamento chimico con acido osalico in sciroppo zuccherino. Lápe. Nostra Amica. 5:6-14.

• 115. OIE. (1994). Boletín sobre propuestas de normas para el diagnóstico apícola.

• 116. Oksman M. (1992). Lecciones de apicultura – Práctica del colmenar. Ed. Hector J. Mattone. 351 pp

• 117. Otten, C. (1988). A comparison of varroa population dynamics in different subspecies of Apis mellifera L. Proc. Present status of Varroatosis in Europe and progress in the Varroa mite control. Cavalloro, R. (Eds.): 101-106.

• 118. Oudemans, A. (1904). On a new genus and species of parasitic acari, Notes Leyden Mus. 24: 216-222.

• 119. Pampiglione, A.; C. Troti (1999). Guida allo studio della Parasitología. Socita Editrice Esculapio. III edizione. pp. 343-345.

• 120. Piccirilo, G.A; D. De Jong (2001). Old brood combs are more infested by the mite Varroa jacobsoni than new brood combs. Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct-1 Nov, 2001. Durban, South Africa.

• 121. Ritter, W. (1981). Varroa disease of the honey bee Apis mellifera. Bee World 62: 41-153.

• 122. Rademacher, E. (1985). Ist eine Befallsprognose aus dem naturlichen Totenfall von Varroa jacobsoni moglich? Apidologie, 16: 395-406.

• 123. Rice, N.D.; M.L. Winston (2004). Alternating treatments. Exploring an IPM Approach for varroa control. Simon Fraser University, British Columbia, Canadá: Online: http://www.honeycouncil.ca/users/folder.asp/FolderID=1161.

• 124. Rinderer, T.E.; L.I. de Guzmán ; G.T. Delatte (2003). An evaluation of ARS Russian Honey Bees in combination with other methods for the control of Varroa Mites. Am. Bee J. 143: 410-413.

• 125. Ritter, W. (1981). Varroa disease of the honeybee Apis mellifera. Bee World, 62: 141-153.

• 126. Ritter, W., D. De Jong. (1984). Reproduction of Varroa jacobsoni in Europe, the Middle east and Tropical South America. Z. Angew. Entomol., 98: 55-57.

• 127. Radetzki, T.; M. Reiter; B. Negelein. (1994). Oxalsaure zur Varroabekampfung. Schweiz. Bienen-Ztg. 117(5): 263-267.

• 128. Rogers, L., R. Gilbert, M. Burgett. (1983). Sampling honeybee colonies for brood production: a double sampling technique. J. Apic. Res., 22: 232-241.

• 129. Rosenkranz, P. (1993). Varroatose-Bekämpfung mit Ameisensäure im Erlanger Magazin.Wirkung auf Bienen-und Brutmilben, 48: 4-8.

• 130. Rosenkranz, P. (1999). Honey Bee (Apis mellífera L.) tolerance to Varroa jacobsoni Oud. in South America. Apidologie 30: 159-172.

• 131. Sabatini, A.; G. Marcazzan; R. Colombo. (1994). Aplicación de un método enzimático para la determinación del ácido fórmico y el ácido láctico presentes en la miel. Apicoltora 9: 115-135.

• 132. Sanford, M.T. (1999). More on open mesh floors for varroa control. Apis 17 (8), August. Online: http://apis.ifas.ufl.edu/apis99/pdf/aug_99.pdf 08/09/2004.

• 133. Sanford, M.T.; H.A. Denmarck; H.L.Cromroy (2004). Featured Creatures: Varroa jacobsoni (Arachnida: Acari: Varroidae). University of Florida, USA.

• 134. Online: www.creatures.ifas.ufl.edu/misc/bees/varroa_mite.htm.

• 135. Sammataro, D. (1994). Journal of Economic Entomology, agost/94, 910:916.

• 136. Shaw, K. (2000). Biological control of Varroa destructor (formerly Varroa jacobsoni). Departament of Entomology and Nematology. IACR- Rothamsted. UK.

• 137. Shimanuki, H.; N. Calderone; D. Knox. (1994). Parasitic Mite Syndrome, American Bee Journal Dec/94. 827:828.

• 138. Schneider, P; W. Drescher. (1987). Emfluss der Parasitierung durch die Milbe Varroa jacobsoni Oud. auf das Schlupfgewicht,dieGewichtsentwicklung, die Entwicklung der Hypopharynxdrü sen und die Lebensdauer von Apis mellifera L. Apidologie. 18: 101-110.

• 139. Schousboe, C. (1990). Seasonal variations in the duration of capped stage in the development of bee brood. Proc. Internat. Symposium on Recent Research on Bee Pathology, Gent. Ritter, W. (Ed). 111-118.

• 140. Schmidt-Bailey, J. (2001). Successful implementation of integrated pest management for Varroa control (From humble beginnings to patented devices. Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct-1 Nov, 2001. Durban, South Africa.

• 141. Spivak, M.; D. Downey (1998). Field assays for hygienic behavior in honey bees (Hymenoptera: Apidae). J. Entomol. 91:64-70.

• 142. Spivak, M; G. Reuter. (1998). Honey bee higienic behavior. American Bee Journal 138: 283-286.

• 143. Spivak, M. (2004). Abeja resistentes a enfermedades. Resúmen de la conferencia presentada en las Jornadas de Apicultura de Córdoba, España. Vida Apícola. Edición Electrónica. Ed. 24 de junio de 2004.

• 144. Steiner, J. (1994). Leg formation in the honeybee broodmite Varroa jacobsoni (Acarina, Varroidae). Entomología Generalis 19(3): 179-183.

• 145. Stoya, W. ; G. Wachendorfer ; Y. Kary. (1986). Formic acid as a therapeutic against varroatosis and its effect on honey. Dtsch. Lebensm. Rundsch. 82: 217-221.

• 146. Stoya, W.; G. Wachendorfer; Y. Kary. (1987). Milchsäure als Therapeutikum gegen Varroa-tose und ihre Auswirkungen auf den Honig. Dtsch. Lebensm, 83: 283-286.

• 147. Tapia, C. (1986). Situación de la varroosis en la República Argentina, Panorama Apícola, Feb/86. 18:22.

• 148. Trouiller, J. (1996). Resistance de varroa au fluvalinate: les faits. La santé de I"abeille, 153: 110-117.

• 149. UK (United Kingdom) (2004): Background and history of Varroa destructor. Central Science Laboratory. Last modified: 01 April 2004. Online:www.csl.gov.uk/science/organ/environ/bee/varroa/BackgroundhistoryVarroa.cfm

• 150. Vandame, R.; M. Colin, G. Otero (1998). Varroa. Ensayos con abejas europeas y africanizadas en México. Explicación de la tolerancia. Vida Apícola. No 90: 12-19.

• 151. Vandame, R. (1996). The Importance of Hybridization in Host-Parasite Tolerance, Univ C. Bernard (Lyon, 18/12/96)

• 152. Vandame, R.; M. Colin, S. Morand (2000). Levels of compatibility in a new host- parasite association: Apis mellífera/Varroa jacobsoni. Can. J. Zool. 78: 2037-2044.

• 153. Vandame, R. (2004). Control alternativo de Varroa destructor. Edición 2.3. El colegio de la frontera sur. Chiapas, México.

• 154. Wachendörfer, G., A. Klepsch, W. Stoya (1985). Derzeitiger Stand de medikamentellen Behandlung der Varroatose mit neuen Ameisensä ure- Verdunstungssystemen. Allgemeine Deutsche Imkerzeitung 19: 300-305.

• 155. Wallner, K. 1990. Varroa mittel-Gefahr für den Honig?. Deutsches Imker Journal, 1: 467- 469.

• 156. Wallner, K. (1999). Varroacides and their residues in bee products. Apidologie 30: 235-248.

• 157. Webster, T.C.; E.M. Thacker; F.E. Vorisek (2000). Live Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae) fallen from honey bee (Hymenoptera: Apidae) colonies. J. Econ. Entomol. 93 (6): 1596-1601.

• 158. Webster, T.C.; E.M. Thacker; F.E. Vorisek (2004). Control of varroaq mites. Research Online:http://www.kysu.edu/land_grant/community_research_service/plant_soi l_science/control_varroa_mites.cfm.

• 159. Wenner, A.M.; W. Bushing (1996). Varroa mite spread in the United State. Bee culturer 124 (6): 341-343.

• 160. Wilkinson, D.; H.M. Thompson; G.C. Smith (2991. Modelling biological approaches to controlling Varroa populations. Am. Bee Journal. July, 2001. Online: www.cls.gov.uk.

• 161. Xialong, X.Y. (2004). Effects of Varroa mites on the immune system of honey bees. 7º Annual Environmental Chemistry Student Symposium Program and Abstract. Pennsylvania State University. March 19-20.

• 162. Zar, J. H. (1984). Biostatistical analysis. 2nd Edition. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey. 718 pp.

Curriculum Omelio Cepero Rodriguez.

Graduado en la carrera de Medicina Veterinaria. Defendió su doctorado en Leipzig, Alemania. 1988. Tiene publicado 184 trabajos en revistas Nacionales e Internacionales. Miembro titular de la Sociedad de Epizootiologia. Desde el año 1992 dirige el tema de Investigación: "Impacto de los desastres en la salud y producción animal y vegetal en la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Central de las Villas. Autor de veinte libros. Profesor Titular.

Autor:

Omelio Cepero Rodriguez.

Jorge Orlay Serrano Torres.

Juan Soto Pacheco.