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Producción del canto en aves canoras



Resumen

El canto en las aves es una señal utilizada exclusivamente en la comunicación, se emite buscando modificar el comportamiento del individuo receptor, este individuo puede ser de la misma especie o de una especie distinta. Estas señales tienen como funciones principales el reconocimiento de individuos, la defensa del territorio y la selección sexual. El órgano fonador es la siringe, cuyo funcionamiento es coordinado por el sistema de control del canto en el cerebro o también conocida como la vía vocal posterior. El sistema de control del canto es una red de núcleos discretos en el cerebro del ave que controla el aprendizaje y la producción del canto. Se reconocen principalmente tres núcleos: el centro vocal superior (HVC), el núcleo robusto del acropalio (RA) y el área X. Estas tres áreas aumentan de volumen en proporción directa con la tasa de emisión de cantos. Las hormonas que contribuyen a estimular la producción de canto son la hormona liberadora de gonadotropina (GnRH) y a la testosterona. El fotoperiodo es otro factor que influye en la producción de las vocalizaciones ya que aumenta o disminuye la cantidad de GnRH y testosterona, altera el volumen de los nucleos de control del canto, todo esto mediado por la glándula pineal. En cuanto al aprendizaje se reconoce que la producción de la proteína ZENK aumenta cuando el ave juvenil escucha cantar un individuo adulto y ayuda a la formación de memorias. La testosterona aumenta en la etapa juvenil e interviene en la cristalización del repertorio. Sin embargo, a pesar de que se haya realizado este proceso, los individuos pueden seguir aprendiendo nuevas vocalizaciones. Finalmente, el núcleo preóptico medial (POM) regula motivación sexual del canto a través de interacciones con regiones del cerebro que participan en la producción vocal. Todo lo anterior permite comprender como el cerebro trabaja para que las aves produzcan el canto. Sin embargo, aún hay muchos aspectos por comprender. Falta por dilucidar algunos detalles para tener una idea completa sobre los procesos fisiológicos anteriormente descritos. La mayoría de trabajos tienen como objeto de estudio las aves de zonas templadas, la evidencia apunta a que en muchas de estas especies los procesos fisiológicos que intervienen en la producción del canto están influenciados por las estaciones, específicamente por el fotoperiodo. En aves de zonas tropicales existen pocos estudios sobre este tema y en los trabajos realizados se puede notar que al no haber estaciones en esta área las aves presentan comportamientos distintos en la periodicidad del canto y los procesos que conllevan a su producción. Esto debe estar relacionado con las épocas reproductivas que aún no se conocen, por ejemplo para muchas especies neotropicales. Las aves canoras resultan siendo un buen modelo para comprender el proceso de comunicación animal a nivel acústico, los resultados se pueden extrapolar para entender algunos aspectos de la comunicación humana como el aprendizaje del habla. Esto deja ver que este campo de investigación todavía genera muchas perspectivas y es promisorio para los investigadores que quieran incursionar en el.

Palabras clave: Canto, GnRH, testosterona, fotoperiodo, aves.

Introducción

El canto es una señal utilizada exclusivamente en la comunicación, se emite buscando modificar el comportamiento del individuo que la recibe, este individuo puede ser de la misma especie o de una especie distinta. Estas señales tienen como funciones principales el reconocimiento de individuos, la defensa del territorio y la selección sexual (Catchpole & Slater, 2008). Dada la importancia que tienen estas señales en los animales, se ha desarrollado un campo de investigación que se denomina Bioacústica, que consiste en el estudio del comportamiento de la comunicación en los animales a través de señales sonoras. Esta disciplina se ha desarrollado notablemente a partir de la segunda mitad del siglo XX, gracias a la existencia de medios técnicos capaces de almacenar y analizar los sonidos. En los últimos años, la revolución informática ha permitido transformar cualquier computadora personal en una herramienta sofisticada de análisis y síntesis de señales acústicas (Tubaro, 1999). Esta busca recopilar información acerca de cómo se genera el canto en los individuos, lo que implica conocer las estructuras que intervienen, como también las interacciones y los procesos fisiológicos para la producción de las vocalizaciones de las aves.

El canto requiere un complejo aprendizaje de las habilidades motoras que implican la coordinación de las vías respiratorias, órgano vocal y grupos musculares craneomandibulares. El ritmo respiratorio determina el patrón temporal de la vocalización. El sonido se produce durante la espiración y cada sílaba es típicamente seguida por una pequeña inspiración, excepto en los más altos índices de repetición de sílabas cuando se utiliza un patrón de expiración pulsátil. Tanto la expiración y la inspiración son procesos activos. El órgano vocal es la siringe, contiene dos fuentes de sonido separadas en el extremo craneal de cada bronquio, cada uno con control motor independiente. Los músculos dorsales siringeos regulan el tiempo de la fonación. Los músculos ventrales tienen un papel importante en la determinación de la frecuencia fundamental del sonido. Diferentes especies utilizan los dos lados de su órgano vocal de diferentes maneras para conseguir las propiedades acústicas particulares de su canto (Suthers et al, 1999).

El funcionamiento de la siringe esta coordinado por el sistema de control del canto en el cerebro o también conocida como la vía vocal posterior. El sistema de control del canto es una red de núcleos discretos en el cerebro del ave que controla la producción y el aprendizaje del canto (Hall & MacDougall-Shackleton, 2012). Se reconocen principalmente tres núcleos: el centro vocal superior (HVC), el núcleo robusto del acropalio (RA) y el área X (Catchpole & Slater, 2008). Nottebohm et al. (1976) fueron los primeros en demostrar la importancia de este sistema, usando una variedad de técnicas anatómicas y de comportamiento en canarios. Ellos provocaron lesiones en HVC y RA, esto causo un deterioro grave en la vocalización de los adultos en comparación con los individuos del tratamiento control, los cuales se habrían sometido a lesiones en otras áreas. También, para monitorear la actividad de estos núcleos se ha realizado inyección de MnCl2 en HVC, el Mn se puede medir y rastrear en su paso por el tejido cerebral permitiendo corroborar la interacción entre los núcleos a la hora de emitir el canto (Van Meir et al., 2006).

Al parecer los cambios evolutivos en el área de control del canto en el cerebro (HVC) se asocian a cambios evolutivos en el repertorio de las aves. Existe evidencia de una correlación positiva entre el tamaño del repertorio y el volumen de HVC (DeVoogd et al., 1993). La complejidad del canto del macho es causada por presión de la selección sexual actuando a través de la elección femenina. La selección sexual puede haber dado forma a la evolución de un rasgo de comportamiento en particular (canto) alterando el HVC (Szekely et al., 1996). Las mudas y la cristalización del repertorio son pasos esenciales para que un ave llegue a su etapa adulta. En cuanto a esto se ha encontrado que existe correlación positiva entre el tamaño de los núcleos que controlan el canto y el cambio de color del plumaje en Euplectes franciscanus (Arai et al., 1989).

El desarrollo de los núcleos, en particular el HVC se cree que es un mecanismo de control según la expresión de la señal (canto) que indica la calidad del macho (Catchpole, 1996). Se puso a prueba la hipótesis de que el estrés en la fase de desarrollo temprano afecta selectivamente tamaño de HVC (Nowicki et al. 1998; Buchanan et al. 2003), en adultos de Taeniopygia guttata. Los resultados confirmaron la fuerte influencia de las condiciones ambientales en el desarrollo de HVC, y por lo tanto en la emisión de cantos complejos. Los resultados también muestran que tanto factores genéticos y ambientales afectan el desarrollo de varios núcleos del cerebro, destacando la plasticidad del desarrollo del cerebro. En general, estos resultados explican cómo los complejos repertorios en aves canoras pueden ser tomados en cuenta como indicadores honestos de la calidad del macho (Buchanan et al., 2004). Machos con grandes repertorios además de tener mayor volumen del HVC, presentan mejor condición corporal con menor estrés fisiológico y un sistema inmune robusto (cantidad de linfocitos y glóbulos rojos). Estas características podrían hacer que un individuo sea más longevo (Pfaff et al., 2007).

Sustancias que actúan en la producción de canto y fotoperiodo

Un neuropéptido clave que gobierna la fisiología endocrina periférica reproductiva es la hormona liberadora de gonadotropina-1 (GnRH1) en el área preóptica (POA) de las aves (Ball & Hahn, 1997). GnRH1 actúa sobre la parte anterior de la hipófisis para aumentar la producción de las gonadotropinas-hormona folículo estimulante (FSH) y la hormona luteinizante (LH) que a su vez estimulan la recrudescencia gonadal y la síntesis de esteroides gonadales (por ejemplo testosterona y estradiol, respectivamente) (Sharp & Ciccone, 2005; Sharp & Talbot 1990). Stevenson et al. (2012) usando hibridación in situ en Zonotrichia capensis (especie de ave tropical), muestran que la densidad óptica de GnRH1 es relativamente constante a través de las etapas de pre-reproducción y estados de cría. Sin embargo, se encontró que los machos tienen significativamente una mayor expresión que las hembras sin importar su estado reproductivo (GnRH1 es la expresión de gnrh1 mRNA). Tanto en machos como en hembras se evidencio una marcada variación en las medidas de la fisiología reproductiva periférica con mayores volúmenes gonadales y concentraciones de esteroides sexuales en la sangre (es decir, de testosterona en los machos; estrógeno en las hembras) durante la temporada de cría, en comparación con la temporada de pre-cría. Estos hallazgos sugieren que las señales ambientales que regulan la cría de aves tropicales en última instancia, ejercen sus efectos sobre la fisiología y control en la liberación de GnRH1. Además, el análisis histológico del sistema de control del canto (HVC, RA y área X) reveló que los machos reproductivos tenían volúmenes significativamente más grandes de estos núcleos cerebrales en comparación con los machos no reproductivos, hembras reproductoras, y las hembras no reproductoras. Las hembras no mostraron una diferencia significativa en el tamaño de las regiones de control del canto a través de estados de cría. En conjunto, estos datos muestran una diferencia marcada entre sexos en la medida en que existe una variación en la fisiología de la reproducción y la plasticidad cerebral que depende del estado reproductivo de un ave tropical asociada a la cría.

En los años que le siguieron al descubrimiento del sistema de la canto, se ha notado que este circuito especializado de control de vocalizaciones aprendidas en aves canoras: (a) constituye un objetivo específico para la acción de la hormona esteroide, (b) exhibe un patrón químico neuroanatómico que consiste en una expresión diferencial de los diversos neuropéptidos y receptores de neurotransmisores en comparación con las estructuras circundantes y (c) muestra variaciones estacionales pronunciados en el volumen y la fisiología basal, al menos en el caso de HVC. Se ha demostrado que la testosterona o estradiol (su metabolito) se relaciona con la variación estacional en el canto por acción directa sobre los núcleos de control de canto. También ha surgido la hipótesis de que la producción del canto se da en respuesta a un estímulo dado (es decir, su motivación) controlandose a través de efectos en el área medial preóptica y en los grupos de células catecolaminérgicas que se proyectan a los núcleos de control del canto. Manipulaciones farmacológicas selectivas confirmaron que el sistema noradrenérgico juega un papel importante en el control del comportamiento canto. Es necesario identificar los genes específicos relacionados con la neurotransmisión los cuales son regulados por los esteroides en las áreas del cerebro funcionalmente definidos para entender diferentes aspectos de la conducta del canto (Ball & Balthazart, 2010).

Cuando la hembra y el macho emiten su canto en época reproductiva no existen diferencias en la acumulación de esteroides en la región del control vocal en el cerebro. Esto fue hallado por Brenowitz y Arnold (1985) en Thryothorus nigricapillus (especie neotropical), en esta especie la tanto la hembra como el macho emiten cantos complejos y acumulan igual cantidad de esteroides en áreas del cerebro que controlan el canto: HVC y el núcleo magnocelular neoestriado anterior. La interacción entre las hormonas sexuales esteroides y el factor neurotrófico derivado del cerebro (BDNF) es una característica común de la organización del cerebro de los vertebrados (Tramontin & Brenowitz, 2000). La testosterona aumenta la síntesis de BDNF en HVC y la proteína BDNF se libera luego a las células postsinápticas en el RA, allí genera efectos tróficos (Bernowitz, 2013).

Las hormonas median el comportamiento de los animales, por ejemplo: la prolactina y la progesterona se asumen generalmente como hormonas involucradas en el cuidado parental, mientras que la testosterona y corticosterona inhiben el cuidado paternal (Lynn, 2015). En una visión más amplia y no solo teniendo en cuenta la testosterona, se cree que la variación en la estructura y la producción del canto se debe a un efecto de los niveles de andrógenos en los núcleos neuronales (Airey & DeVoogd, 2000; Canady, Kroodsma, & Nottebohm, 1984). Se investigó las relaciones entre canto y la estructura de la nota, la tasa de canto, los niveles de andrógenos y los tamaños de dos núcleos HVC y RA en Malurus melanocephalus y se encontró: (a) que la estructura de HVC y RA difirieron entre los sexos. (b) Las hembras difieren de los machos en la frecuencia del canto y la tasa de emisión. (c) Los fenotipos que lograron reproducirse presentaban mayores niveles de andrógenos (machos). (d) Sexos y fenotipos masculinos variaron en tasa canto, pero estas diferencias no corresponden a las diferencias en los niveles de andrógenos. Por lo tanto, las diferencias entre sexos en la anatomía de los núcleos y los niveles de andrógenos no se asociaron con diferencias en la estructura de la canto y la tasa de canto. Por último, no se reflejaron diferencias entre los niveles de andrógenos y la tasa de cantos o la estructura de la canto entre fenotipos masculinos (Schwabl et al., 2015).

Las aves de la zona templada son altamente estacionales en muchos aspectos de su fisiología que afectan la reproducción, el metabolismo, la función inmune, la migración y el canto (Dawson et al., 2001; Pittendrigh, 1993). Crecimiento fotoperiódico del sistema control del canto durante la temporada de reproducción es impulsado en parte por la testosterona al actuar sobre el tejido neural(Smith et al., 1997). Sin embargo, la testosterona se puede metabolizar en 5a-dihidrotestosterona (DHT) o 17b-estradiol (E2), que activan diferentes vías de señalización hormonal. Al tratar a los estorninos adultos (Sturnus vulgaris) con ambos metabolitos de testosterona y antagonistas, se intentó aislar los efectos de los andrógenos y los estrógenos sobre la neuroplasticidad durante la fotoestimulación en estorninos europeos masculinos y femeninos. La fotoestimulación dio lugar a un gran volumen de HVC típico de la época de reproducción en todos los tratamientos independientes de tratamiento hormonal. E2 tenía efectos adicionales sobre el crecimiento HVC mediante la reducción de la densidad y la mejora de la supervivencia neuronal temprana de nuevas neuronas reclutadas de HVC en las hembras, pero no afectó significativamente el volumen HVC. A la inversa, DHT reduce la migración de nuevas neuronas de HVC. DHT también aumentó la masa siringe y mantuvo citoarquitectura de RA en presencia de inhibidores de la aromatasa. Estos hallazgos sugieren que DHT y E2 pueden ser regulados por el fotoperíodo (Hall & MacDougall-Shackleton, 2012). La relación en la producción de esteroides según el fotoperiodo y la producción del canto también ha sido estudiado en condiciones controladas en el laboratorio encontrándose, evidencia de efectos semejantes a los encontrados en el estudio mencionado anteriormente (Meitzen & Thomson, 2008).

Como se dijo anteriormente los animales que habitan en latitudes templadas y boreales experimentan marcados cambios estacionales en la calidad de su medio ambiente, estos se ven obligados a maximizar el éxito reproductivo en el momento más favorable del año. Considerando que los mecanismos específicos que impulsan los cambios estacionales en la función reproductiva varían entre especies, líneas convergentes de evidencia sugieren la hormona GnRH1sirve como un componente clave en el circuito neuroendocrino que conduce los cambios estacionales en la reproducción y la motivación sexual en algunas especies. Además de anticipar los cambios del medio ambiente a través de la transducción de la información fotoperiódica y modificar el estado reproductivo GnRH1 también entra en juego para regular los cambios agudos en el estado reproductivo debido a condiciones impredecibles que se manifiestan durante todo el año (Kriegsfeld et al., 2015).

En los mamíferos, pero no en las aves, la glándula pineal es un componente importante regulación de los patrones estacionales de la función gonadal primaria. La melatonina pineal en aves afecta los cambios estacionales en las estructuras de control del canto en el cerebro, lo que sugiere que la glándula pineal regula el comportamiento estacional del canto (Cassone, 1990; Gwinner and Hau, 2000). Wang et al. (2014) pusieron a prueba lo anterior en la especie Passer domesticus, se sometieron individuos experimentalmente a cambios en el fotoperiodo, días largos simulando verano y días cortos simulando invierno. La tasa de canto, la velocidad y el repertorio se redujeron gradualmente cuando el fotoperiodo era corto (días cortos). Esto demuestra que la glándula pineal transmite información del fotoperiodo al sistema de control vocal, que a su vez regula el comportamiento del canto.

Otras especies de aves a pesar que habitan zonas templadas tienen la capacidad de anidar en cualquier época del año si encuentran condiciones adecuadas. Este es el caso de Loxia leucoptera que en contraste con otros pinzones carduelinos, se encontró que GnRH fue relativamente estable a través del año, exhibiendo sólo una modesta variación estacional. El sistema de control del canto, por otro lado, exhibe grandes cambios estacionales así como las diferencias entre sexos. Por lo tanto, L. leucoptera parece mantener estable el contenido en el hipotalamo de GnRH durante todo el año, tal vez para facilitar una respuesta rápida a las condiciones de cría favorables, incluso en los días cortos. Sin embargo, los núcleos de control del canto se ven afectados en gran medida por el fotoperíodo (MacDougall-Shackleton et al., 2001).

Aprendizaje

Se dice que existe similitudes comportamentales entre la forma en que las aves canoras aprenden a emitir cantos y los bebés humanos adquieren el lenguaje y la capacidad de hablar, lo cual está ausente en los primates no humanos, que no parecen tener la capacidad de imitación vocal (Doupe & Kuhl, 1999; Bolhuis et al., 2010; Moorman & Bolhuis, 2012). Se ha hablado de cómo se desarrolla el canto en las aves, pero es oportuno revisar como los individuos aprenden a cantar y obtienen el repertorio. Hormonas sexuales como los esteroides juegan un papel crítico en el desarrollo de las regiones del cerebro utilizadas para el aprendizaje vocal (Saldanha et al., 1999; Schlinger, 1997; Fusani and Gahr, 2006). Se ha sugerido que los aumentos inducidos por la pubertad, en los niveles circulantes de testosterona cristalizan el repertorio de un pájaro e inhiben el futuro aprendizaje del canto (Titus et al., 1997; Gulledge and Deviche, 1998; Korsia and Bottjer, 1991). Estudios previos muestran que la administración temprana de testosterona cristaliza repertorios, pero no han abordado si nuevos cantos se pueden aprender después de esta cristalización prematura. Se tomaron 8 gorriones juveniles Melospiza melodia en el laboratorio a finales del verano y se trató la mitad de ellos con testosterona, por un período de dos semanas en octubre. Las aves tratadas con testosterona triplicaron sus tasas de canto y cristalizaron vocalizaciones en 2 semanas. Después de que se dejó de administrar testosterona, los sujetos fueron tutorizados por 4 nuevos adultos. Las aves previamente tratados con testosterona tendían hacia el aprendizaje de un menor número de nuevas vocalizaciones, esto va de acuerdo con la hipótesis de que la testosterona ayuda a cerrar la fase de aprendizaje del canto. Sin embargo, una de las aves tratadas procedió a aprender varios cantos en la primavera, a pesar de tener su repertorio cristalizado en el otoño. Su pequeño repertorio cristalizado y posterior seguimiento de otros machos sugiere que este individuo pudo haber tenido una experiencia limitada aprendizaje del canto temprano. Esto les permitió concluir que la exposición a la testosterona para la cristalización de un repertorio no impide necesariamente el futuro aprendizaje del canto y sugiere que las experiencias sociales tempranas podrían anular los efectos de las hormonas en el cierre de aprendizaje del canto (Templeton et al., 2012).

La proteína ZENK es otra sustancia que influye en el aprendizaje del canto (Christy et al., 1988). Cuando las aves canoras escuchan el canto de otro individuo de la misma especie, los niveles de mRNA del gen Zenk aumentan rápidamente en áreas del cerebro anterior que participan en la comunicación vocal. Esta inducción de genes se cree que está relacionada con el cambio neuronal a largo plazo y posiblemente la formación de memorias (Melo & Ribeiro, 1998). La expresión Zenk en el HVC está correlacionada de forma positiva con la fuerza de aprendizaje del canto. Esto sugiere HVC puede contener una representación neural de la memoria de su canto. Tal representación se puede formar durante el aprendizaje juvenil del canto (Bolhuis et al., 2012).

Para obtener información adicional sobre cómo aprenden canto las aves, se comparó el tamaño de HVC, su ultraestructura y propiedades electrofisiológicas en los pinzones bengalíes normales y sordos antes de la aparición del aprendizaje sensorial (alrededor del día 20 posterior a la eclosión). Los resultados mostraron que HVC tenía más sinapsis y curvatura cóncava sináptica, pero menos perforaciones sinapticas en los individuos sordos en comparación con los criados normalmente. Los individuos sordos presentan menos actividad sináptica que los normales. Esto fue confirmado por los resultados electrofisiológicos para mostrar una disminución significativa en la actividad en los tres tipos de neuronas HVC es decir, neuronas putativas X (proyectando), neuronas RA (proyectando) y interneuronas en las aves sordas. Además, una baja frecuencia de disparo (<10 Hz) se produjo en los tres tipos de neuronas HVC en los individuos sordos. Estos datos sugieren que los tres tipos de neuronas en HVC podrían estar involucrados en la actividad de la producción de vocalizaciones en adultos normales (Peng et al., 2012).

Como hemos visto el aprendizaje del canto, la percepción y la producción están reguladas por los núcleos del sistema de control del canto, pero no hay evidencia de que estos núcleos participen en la motivación para cantar. La evidencia sugiere que el núcleo preóptico medial (POM), un núcleo diencéfalico fuera del sistema de control del canto, podría regular la motivación para cantar, al menos en un contexto sexual (Riters & Ball, 1999; Riters et al., 2000; Ball et al., 2002). Si el POM está involucrado en la regulación del canto con influencia de la motivación sexual, entonces esta estructura debe interactuar con el sistema de control de canto. En un estudio realizado con estorninos (Sturnus vulgaris) se encontró que no hay conexiones directas entre los núcleos de control del canto y POM; sin embargo, se encontraron fibras marcadas que terminaban en una región fronteriza dorsal-medial del RA. Además, se identificaron varias rutas indirectas a través de la cual el POM puede comunicarse con el sistema de control del canto. Estas rutas son mediadas por el núcleo dorsomedial intercollicularis (DM), el centro mesencefalico gris (GCT), el área ventral de Tsai (AVT), y el locus ceruleus (LoC), estructuras que se proyectan directamente a los núcleos implicados en la producción del canto. Esto deja ver que el POM regula la motivación sexual del canto a través de interacciones con regiones del cerebro que participan en la producción vocal (Riters & Alger, 2004).

Conclusiones

Todo lo anterior permite comprender como el cerebro trabaja para que las aves produzcan el canto. Sin embargo, a pesar de que este tópico lleva al menos 40 años de estar siendo investigado aún hay muchos aspectos por comprender. Falta por dilucidar algunos detalles para tener una idea completa sobre los procesos fisiológicos anteriormente descritos. La mayoría de trabajos tienen como objeto de estudio las aves de zonas templadas, la evidencia apunta a que en muchas de estas especies los procesos fisiológicos que intervienen en la producción del canto están influenciados por las estaciones, específicamente por el fotoperiodo. En aves de zonas tropicales existen menos estudios sobre este tema y en los trabajos realizados se puede notar que al no haber estaciones en esta área las aves presentan comportamientos distintos en la periodicidad del canto y los procesos que conllevan a su producción, esto debe estar relacionado con las épocas reproductivas que aún no se conocen por ejemplo para muchas especies neotropicales. Las aves canoras resultan siendo un buen modelo para comprender el proceso de comunicación animal a nivel acústico, los resultados se pueden extrapolar hasta para entender algunos aspectos de la comunicación humana como el aprendizaje del habla. Esto deja ver que este campo de investigación todavía genera muchas perspectivas y es promisorio para los investigadores que quieran incursionar en el.

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Autor

Gustavo Fabián Pacheco Vargas

Universidad del Tolima

Facultad de Ciencias

Maestría en Ciencias Biológicas

Ibagué, Colombia

2015